Vilniaus dailės akademijos, taip pat ir Tapybos katedros istorija savo ištakomis susijusi su Vilniaus universitetu. 1797 m. Universitete buvo įkurta pirmoji Piešimo ir tapybos katedra. Jai vadovauti pakviestas žinomas tapytojas Pranciškus Smuglevičius (1745–1807), kuris 1798 m. pradžioje pasitelkęs adjunktą Joną Rustemą (1762–1835) pradėjo mokymo kursą. Pirmoje klasicizmo stiliui atstovavusio Smuglevičiaus mokymo programoje buvo raižinių ir gipsatūrų piešimas ir tapymas. Po Smuglevičiaus mirties, 1810 m. Rustemas kartu su Juozapu Saundersu parengė dailės katedrų reorganizavimo į meno mokyklą programą. 1811 m. Rustemas tapo profesoriumi, o 1818 m. – visos meno mokyklos vadovu. Nuo 1829 m. Rustemo padėjėju buvo pakviestas jo mokinys Vincentas Smakauskas.

Uždarius Vilniaus universitetą, tapybos mokymas tęsėsi privačiose Kanuto Rusecko, Vincento Dmachausko, Karolio Ripinskio dirbtuvėse. Pagrindinė Rustemo kūrybos sritis buvo portretai, svarbi taip pat ir orientalistinė tematika. Jo mokiniai, vilnietiško romantizmo atstovai, daugiausia dėmesio skyrė istorinėms temoms. Gausiai tapė buitinio žanro scenas iš kasdienio bajorų ir liaudies gyvenimo. Svarbų vaidmenį atliko ir 1866 m. atidaryta Vilniaus piešimo mokykla. Joje daug dėmesio buvo skiriama realistiniam piešimui iš natūros, taip pat ir meistrų kūrybos kopijavimui „peredvižnikų“ stiliumi. Kaip tik čia dailės mokytis pradėjo žymūs klasikinio modernizmo kūrėjai Vytautas Kairiūkštis (1890–1961), su konstruktyvizmo judėjimu ir ekspresionizmu susiję Lazaris Segalas (Lasar Segall; 1891–1967) ir Chaimas Sutinas (Chaim Soutine; 1893–1943), pelnę pasaulinį pripažinimą.

1919 m. atkūrus Vilniaus universitetą, tapybą dėstė Dailės fakulteto dekanas, profesorius Ferdinandas Ruščicas (1870–1936), vienas žymiausių sąjūdžio „Jaunoji Lenkija“ („Mloda Polska“) tapytojų, kurio kūryboje rasime secesijos ir simbolizmo bruožų.

Pagrindinis vaidmuo dailės mokyme tarpukariu teko Kauno meno mokyklai (1922–1940). Jos įkūrimo iniciatorius ir pirmasis direktorius buvo Justinas Vienožinskis (1986–1960) – talentingas tapytojas, meno kritikas, organizatorius ir pedagogas. Būdamas Krokuvos dailės akademijos auklėtinis, kūryboje jis atstovavo postimpresionizmo srovei. Gerai susipažinęs su analogiškų užsienio šalių mokyklų patirtimi, Vienožinskis ją pritaikė atsižvelgdamas į Lietuvos meninio gyvenimo sąlygas. Kauno meno mokykloje buvo dvi tapybos studijos. Pirmoji įsteigta 1923 m., jai vadovavo pats Justinas Vienožinskis. 1924 m. buvo įsteigta antroji – Adomo Varno (1879–1944) studija. Po 1929 m. mokyklos reformos buvo palikta tik viena tapybos studija, jos vadovu paskirtas Petras Kalpokas (1880–1945), kurio pedagogika ir tapyba rėmėsi realistine meno samprata. Vienožinskio kaip pedagogo principai paliko ryškų pėdsaką visoje lietuviškos tapybos mokyklos istorijoje.

1940 m. Kauno meno mokykla buvo padalyta į dvi dailės mokymo įstaigas: Kauno taikomosios dailės mokyklą ir Vilniaus vaizduojamosios dailės mokyklą, kuri kitais metais pertvarkyta į Vilniaus dailės akademiją. 1941 m. rudenį iš Vilniaus dailės akademijos direktoriaus pareigų pasitraukus Juozui Mikėnui, jas perėmė tapytojas Viktoras Vizgirda (1904–1993), kuris ėjo šias pareigas iki mokyklos uždarymo 1943 m. Jis pats dėstė tapybą ir pakvietė Tapybos katedrai vadovauti J. Vienožinskį. V. Vizgirda atstovavo ketvirtojo dešimtmečio jaunųjų dailininkų kartai, studijas Kauno meno mokykloje tęsusiai Paryžiuje ir pasukusiai modernėjimo keliu. Kartu su bendraminčiais Antanu Gudaičiu, Antanu Samuoliu ir kitais jis įkūrė „Ars“ grupuotę. Savo manifeste arsininkai kritikavo „nudėvėtas meno formas“, skelbė kūrybos laisvę ir tautiškumą, kūrybiškai interpretavo lietuvių liaudies meną, taip pat rado sąsajų su Vakarų modernizmu. Jų kūryba tapo ir šiuolaikinės lietuvių tapybos mokyklos pagrindu.

Pokario metais, jau Lietuvos TSR valstybiniame dailės institute, ši tapybos tradicija buvo pertraukta. Tapybos katedroje įsitvirtino individualios kūrybinės laisvės apribojimai, vienpusiškas ideologinis kryptingumas, propaguojamas socialistinis realizmas. J. Vienožinskis buvo priverstas palikti mokyklą. Situacija Tapybos katedroje pamažu pradėjo keistis dar septintojo dešimtmečio viduryje, keičiantis visam Lietuvos visuomeniniam ir meniniam gyvenimui. Pirmieji pokario Tapybos katedros vadovai, profesoriai ir dėstytojai Vytautas Mackevičius (1911–1991), Vincas Dilka (1912–1997), Bronė Jacevičiūtė kūrybiniame ir pedagoginiame darbe nuosekliai laikėsi realizmo ir socialistinio realizmo tradicijų, o jau Vlado Karatajaus kūryboje jas pakeitė realizmo derinys su dekoratyvesne plastine kalba. Drąsesnės, didesnės permainos Lietuvos mene prasidėjo 7-ojo dešimtmečio viduryje. Priešinantis socialistiniam realizmui buvo grįžtama prie klasikinės modernios dailės tradicijų. Svarbiausias vaidmuo čia teko Antanui Gudaičiui (1904–1989). Savo kūrybine ir pedagogine veikla jis puoselėjo Kauno mokyklos ir ekspresionistinę „Ars“ grupės tradiciją. Jaunesnė tapytojų karta, daugiausia jo mokiniai, inspiracijų ieškojo taip pat ir prancūzų fovizme, liaudies mene, Paryžiaus mokyklos tapytojų bei Italijos neorealistų kūryboje. Daugelis jų, kaip Augustinas Savickas, Aloyzas Stasiulevičius, Jonas Švažas (1925–1976), Jonas Čeponis (1926–2003), Sofija Veiverytė, Leopoldas Surgailis, ilgesnį ar trumpesnį laiką dėstė Tapybos katedroje. Prie jų prisidėjo ir kitos kartos atstovai Kostas Dereškevičius, Arvydas Šaltenis, Leonardas Gutauskas, Leonardas Tuleikis, Jonas Daniliauskas. 1945–1989 m. laikotarpiu katedrai vadovavo skirtingos pasaulėjautos ir braižo tapytojai: Vytautas Mackevičius, Vincas Dilka, Irena Trečiokaitė-Žebenkienė (1909–1985), Vladas Karatajus, Vincentas Gečas, Gražina Vitartaitė, Kostas Dereškevičius. Šios katedros profesoriai Vytautas Mackevičius 1953–1974 m. ir Vincentas Gečas 1974–1989 m. taip pat ėjo ir Dailės instituto rektoriaus pareigas.

Nors Tapybos katedroje nuo septintojo dešimtmečio vidurio dirbo nemažas būrys talentingų tapytojų, jos darbe vis dar tebesijautė sąjunginių pedagoginių programų padiktuoti meno sampratos reliktai ir kūrybinės laisvės suvaržymai. Todėl kai kurie dėstytojai, nepaklusę šiems suvaržymams, turėjo ją palikti.

Situacija iš esmės pasikeitė 1989 m. po studentų streiko, studentų parlamentui į Dailės akademiją pakvietus meno pasaulyje pripažintus kūrėjus.

Katedrai pradėjo vadovauti Arvydas Šaltenis. Jį išrinkus rektoriumi, šias pareigas 1994 m. perėmė Ričardas Vaitiekūnas. Kartu su kolegomis Leopoldu Surgailiu, Vytautu Šeriu, Kostu Dereškevičiumi, Algimantu Kuru, Petru Repšiu, Mindaugu Skudučiu, Jonu Gasiūnu, Henriku Čerapu, Ričardu Nemeikšiu, jis atnaujino Justino Vienožinskio tapybos tradicijas ir įvykdė keletą reformų, atitinkančių šių laikų meno ir tapybos raidos pliuralizmą. Katedra atsivėrė ir vizituojantiems dėstytojams iš kitų šalių, pavyzdžiui, ryškų pėdsaką paliko 1992 m. Kęstučio Zapkaus dėstomas kursas.
2002 – 2004 katedros vedėjas – Algimantas Jonas Kuras. 2005–2009 katedrai vadovavo Viktoras Liutkus.